Rūta Lipinaitytė mokėsi nacionalinėje M. K. Čiurlionio menų mokykloje ir Lietuvos muzikos ir teatro akademijoje. Studijas Lietuvoje ji derino su studijomis Malmės muzikos akademijoje (Švedija, prof. Aleksandro Fischerio klasė), vėliau – Paryžiaus nacionalinėje konservatorijoje (prof. Boriso Garlickio klasė). 2004 m. jai suteiktas magistro laipsnis (prof. Raimundo Katiliaus ir prof. Undinės Jagėlaitės smuiko klasės), 2008 m. smuikininkė apgynė darbą orkestrinio muzikavimo ir interpretacijos tema, už kurį Estijos muzikos ir teatro akademija jai suteikė meno daktaro laipsnį.

Smuikininkė yra tarptautinio Jaschos Heifetzo smuikininkų konkuso, pirmojo Švedijos tarptautinio duetų konkurso, Holšteino festivalio orkestro akademijos konkurso, tarptautinio konkurso “Remember G. Enescu” Rumunijoje laureatė, keturių respublikinių konkursų, tarptautinio P. Konjovič konkurso Jugoslavijoje Grand Prix bei “Yamaha music foundation of Europe” konkurso nugalėtoja.

Kaip solistė Rūta Lipinaitytė grojo su Drezdeno, Brno, Kataro filharmonijų, Kroatijos radijo ir televizijos, Zagrebo filharmonijos orkestrais, Lietuvos nacionaliniu simfoniniu orkestru, kameriniu orkestru „Kremerata Baltica“, Lietuvos kameriniu, Šv. Kristoforo, VDU, Klaipėdos, Šiaulių, Talino, Archangelsko, Accademia d’Archi Arrigoni kameriniais orkestrais, ansambliu “Musica Humana”, Maskvos kameriniu orkestru „Metų laikai”.

Koncertuose R. Lipinaitytė bendradarbiavo su dirigentais T. Ambrozaičiu, M. Barkausku, J. Domarku, M. Gertzu, G. Guarino, J. Janulevičiumi, D. Katkumi, S. Krimeriu, P. Mägi, A. Markovičiumi, V. Onufrijevu, M. Pitrėnu, S. Sondeckiu, M. Staškumi, R. Šerveniku, A. Šimeliu, K. L. Wilson.

Smuikininkė dalyvavo įvairiuose festivaliuose, tarp jų festivaliai “Gaida”, “Permainų muzika”, “Thomo Manno festivalis”, “Vilniaus festivalis”, “Muzikų paradas”, “Kuršių nerija”, “Pažaislio muzikos festivalis” ir kt.

Lietuvos radijo fonduose yra virš 30 R. Lipinaitytės fondinių įrašų, svarbesni jų yra įrašai su Lietuvos kameriniu ir Lietuvos nacionaliniu simfoniniu orkestrais. Tai S. Prokofjevo, M. Rozsos, J. Achrono koncertai smuikui su orkestru, E. Balsio „Daramatinės freskos“ smuikui, fortepijonui ir orkestrui, A. Schnittkes sonatos Nr. 1 versija smuikui su klavesinu ir kameriniu orkestru, A. Martinaičio koncertas smuikui su styginiais “M’art seasons”. Smuikininikė grojo įrašant kompaktinius diskus „Faustas Latėnas Samba Lacrimarum“, „Klasikinė muzika jauniesiems smuikininkams“, “Juozas Karosas Sonata „Jūros legenda“ smuikui ir fortepijonui”, „Netikėtas susitikimas Paryžiuje A. Chausson, koncertas smuikui, fortepijonui ir styginių kvartetui op. 21”. 2018 metais Lietuvos filharmonijos didžiojoje salėje su Nacionaliniu simfoniniu orkestru diriguojant Keri-Lynn Wilson buvo padarytas J. Corigliano koncerto sмuikui su simfoniniu orkestrui „Red violin“ video įrašas.

Rūtos Lipinaitytės, kaip ansamblistės veikla yra neatskiriama nuo Grammy apdovanojimą laimėjusio orkestro “Kremerata Baltica” (įkūrėjas ir meno vadovas Gidonas Kremeris), kuriame ji grojo nuo orkestro įkūrimo 1998 m. iki 2014 m. 2004-2009 metais smuikininkė buvo kamerinio ansamblio „Kremerata Baltica sekstetas“ narė. Su šiuo kolektyvu ji dalyvavo festivaliuose ir surengė koncertus įvairiose pasaulio miestuose (Bazelyje, Lockenhause, Paryžiuje, Rygoje, Siguldoje, Kuhmo, New Yorke, Elboje, Louisianoje kt.). Be to, kamerinę muziką Rūta Lipinaityte grojo daugelio šalių koncertinėse salėse su įvairiais atlikėjais, tarp jų smuikininkai G. Kremeris, T. Grindenko, A. Mustonenas, kontrabosininkai A. Poschas, D. Bagurskas, dainininkė F. El Hage, pianistai L. Geniušas, S. Krimeris, M. Lohuaru, L. Leiten, S. Lassmannas, J. Khoury, obojininkas R. Beinaris, fleitininkė M. Fedotova, perkusininkas P. Sadlo, Čiurlionio kvartetas ir kt. Nuo 1996 m. smuikininkė rengia kamerinių kūrinių programas su pianiste Indre Baikštyte, 2001 m. jų duetas pasivadino „Domino duo“.

Smuikininkė yra dažnai kviečiama dalyvauti įvairių orkestrų projektuose kaip koncertmeisterė ar koncertmeisterio asistentė. 2015 ir 2017 metais Lipinaitytė buvo tarptautinio East-West kamerinio orkestro koncertmeisterė (meno vadovas pianistas Slava Krimer). Orkestras yra reziduojantis kolektyvas J. Bašmeto festivalyje Minske. 2015 metais Rūta Lipinaitytė buvo kviestinė Lietuvos kamerinio orkestro koncertmeisterė. 2019 metais smuikininkė buvo pakviesta į gastroles po Rusiją, Japoniją ir Europą su simfoniniu orkestru MusicAeterna (meno vadovas Teodoras Currentzis), 2019 rudenį tapo šio kolektyvo nuolatine nare. 2019 metais vyko į gastroles su Štutgarto SWR simfoniniu orkestru.

2014, 2018 ir 2020 metais Rūtai Lipinaitytei buvo skirtos Valstybės stipendijos kultūros ir meno kūrėjams, 2020 metais smuikininkė gavo Auksinio disko apdovanojimą solisto instrumentalisto kategorijoje.

Smuikininkės akademinė veikla yra susijusi su Lietuvos ir Estijos muzikos ir teatro akademijomis. 2005-2008 metais ji dirbo pedagoginį darbą Taline. Šiuo metu Rūta Lipinaitytė yra LMTA profesorė bei styginių instrumentų katedros vedėja,  taip pat Nacionalinės M. K. Čiurlionio menų mokyklos mokytoja ekspertė. Smuikininkė yra dažnai kviečiama vesti smuiko meistriškumo kursus tiek Lietuvoje, tiek ir užsienyje. Tarp smuikininkės ugdytinių yra 24 nacionalinių ir 15 tarptautinių smuikininkų konkursų laureatų.

Akademinei smuikininkės veiklai priklauso ir vadovavimas įvairiems kultūrinės plėtros projektams, koncertų, kursų, konkursų rengimas. Rūta Lipinaitytė yra kviečiama dalyvauti įvairių konkursų vertinimo komisijų darbe, tarp jų – tarptautinis J. Heifetzo smuikininkų konkursas, tarptautinis jaunųjų muzikantų konkursas „Sigulda 2017”, Latvijos stygininkų konkursas 2018, Tarptautinis konkursas „Il piccolo violino magico”, tarptautinis jaunųjų atlikėjų konkursas “Mažieji talentai”, R. Katiliaus jaunųjų atlikėjų konkursas, nacionalinis B. Dvariono konkursas, J. Urbos vardo stygininkų konkursas ir kt.

Nors Rūtos Lipinaitytės repertuaras platus ir įvairiapusis, smuikininkės labiausiai mėgstama ir dažniausiai atliekama yra XX amžiaus muzika – J. Achrono, B. Britteno, J. Corigliano, A. Schnittkes, B. Martinu, A. Chačaturiano, L. Desiatnikovo, M. Rozsos, P. Plakidžio ir kt. kūriniai. Smuikininkė yra ypač aktyvi Lietuvos kompozitorių šiuolaikinės muzikos propaguotoja, lietuvių kompozitorių kūriniai ne kartą buvo atliekami tiek Lietuvos, tiek užsienio koncertų salėse. Youtube platformoje  yra video įrašų ciklas Lithuanian music for violin solo. Įrašyti V. Barkausko, A. Šenderovo, Z. Bružaitės, J. Juozapaičio, E. Balsio, B. Kutavičiaus, J. Tamulionio, V. Sobieski, D. Digimo, G. Gelgoto, S. G. Sapiegos, V. Germanavičiaus, Ž. Martinaitytės kūriniai smuikui solo.